祭神は倉稲魂命(うかのみたまのみこと)。『新編会津風土記』によると、神体は木像丈八寸八分、きわめて古く定かでないが佐原義連（葦名氏の祖）随身の像と伝えている。
義連がこの地に封ぜられたとき（1189）、赤沼内膳(あかぬまないぜん)というものがあとを追ってきた。義連は喜んでこの像を与え、社頭を建立して内膳を神職につかせ多くの神田を寄付したのが起源とされている。このときから赤沼稲荷と称し里人の尊崇を集めた。その後、伊達氏の兵乱により荒廃したが、蒲生氏郷が再興したという。